Джон Толкін народився 2002 року, та є вихованцем футбольної школи клубу «Нью-Йорк Ред Буллз». У дорослому футболі дебютував 2019 року виступами за другу команду цього ж клубу, а з 2020 року розпочав виступи в основному складі клубу «Нью-Йорк Ред Буллз». Станом на 11 серпня 2024 року відіграв за команду з Нью-Йорка 110 матчів в національному чемпіонаті.